Vestibuläres System und räumliche Orientierung

Zusammenfassung

Der menschliche Hippocampus spielt eine wichtige Rolle für verschiedene Aspekte des episodischen Gedächtnisses und auch beim räumlichen Gedächtnis sowie der Navigation. In tierexperimentellen Untersuchungen zeigte sich, dass die Stimulation des vestibulären Systems die Aktivität der „place cells” im Hippocampus moduliert, welche ein neuronales Substrat dieser räumlichen Repräsentation darstellen. Das Ziel der hier vorgestellten Untersuchungen war es festzustellen, ob Patienten mit beidseitiger oder einseitiger Durchtrennung des Gleichgewichtsnerven Defizite der räumlichen Orientierung zeigen bzw. ob diese mit Volumenänderungen im Hippocampus einhergehen. Die hier beschriebenen Ergebnisse unterstreichen die Hypothese, dass vestibuläre Informationen, die den Hippocampus erreichen, eine wichtige Funktion für das räumliche Gedächtnis spielen und eine essenzielle Voraussetzung für die erfolgreiche räumliche Orientierung und Navigation darstellen. In Zukunft wird sich zeigen, inwieweit die Ergebnisse klinische und alltagsrelevante Auswirkungen haben und die Behandlung von Patienten mit vestibulären Defiziten in der Praxis beeinflussen.

Der menschliche Hippocampus spielt eine wichtige Rolle für verschiedene Aspekte des episodischen Gedächtnisses und auch beim räumlichen Gedächtnis sowie der Navigation. In tierexperimentellen Untersuchungen zeigte sich, dass die Stimulation des vestibulären Systems die Aktivität der “place cells” im Hippocampus moduliert, welche ein neuronales Substrat dieser räumlichen Repräsentation darstellen. Das Ziel der hier vorgestellten Untersuchungen war es festzustellen, ob Patienten mit beidseitiger oder einseitiger Durchtrennung des Gleichgewichtsnerven Defizite der räumlichen Orientierung zeigen bzw. ob diese mit Volumenänderungen im Hippocampus einhergehen. Die hier beschriebenen Ergebnisse unterstreichen die Hypothese, dass vestibuläre Informationen, die den Hippocampus erreichen, eine wichtige Funktion für das räumliche Gedächtnis spielen und eine essenzielle Voraussetzung für die erfolgreiche räumliche Orientierung und Navigation darstellen. In Zukunft wird sich zeigen, inwieweit die Ergebnisse klinische und alltagsrelevante Auswirkungen haben und die Behandlung von Patienten mit vestibulären Defiziten in der Praxis beeinflussen.

Summary

The human hippocampal formation plays a crucial role in various aspects of the episodic memory but also in spatial memory and navigation. Electrophysiological studies in animals have demonstrated that vestibular stimulation could modulate the activity of “place cells” in the hippocampus. This result provides a neural substrate for the spatial representation. The aim of the studies presented here was to test whether patients with chronic bilateral or unilateral vestibular loss show deficits in navigation or spatial memory and whether these deficits are accompanied by volume changes in the hippocampus. The current data support the hypothesis that vestibular information reaching the hippocampus plays an important role in spatial memory and is an essential prerequisite for successful spatial orientation and navigation. Future research will determine the clinical relevance of the previously described findings. These data will influence the treatment of patients with vestibular deficits in clinical practice.

Schlüsselwörter

Navigation - vestibulärer Input - Hippocampus - bilaterale Vestibulopathie

Keywords

Navigation - vestibular input - hippocampus - bilateral vestibulopathy

• Literatur

• 1 Ashburner J, Friston KJ. Voxel-based morphometry – the methods. Neuroimage 2000; 11: 805-821.
• 2 Asthagiri AR, Parry DM, Butman JA, Kim HJ, Tsilou ET, Zhuang Z, Lonser RR. Neurofibromatosis type 2. Lancet 2009; 373: 1974-1986.
• 3 Biegler R, McGregor A, Krebs JR, Healy SD. A larger hippocampus is associated with longer-lasting spatial memory. Proc Natl Acad Sci USA 2001; 98: 6941-6944.
• 4 Bland BH, Oddie SD. Anatomical, electrophysiological and pharmacological studies of ascending brainstem hippocampal synchronizing pathways. Neurosci Biobehav Rev 1998; 22: 259-273.
• 5 Brandt T. Bilateral vestibulopathy revisited. Eur J Med Res 1996; 01: 361-368.
• 6 Brandt T, Schautzer F, Hamilton DA, Bruning R, Markowitsch HJ, Kalla R, Darlington C, Smith P, Strupp M. Vestibular loss causes hippocampal atrophy and impaired spatial memory in humans. Brain 2005; 128: 2732-2741.
• 7 Clark PJ, Brzezinska W, Puchalski EK, Krone DA, Rhodes JS. Functional analysis of neurovascular adaptations to exercise in the dentate gyrus of young adult mice associated with cognitive gain. Hippocampus 2009; 19: 937-50.
• 8 Cuthbert PC, Gilchrist DP, Hicks SL, MacDougall HG, Curthoys IS. Electrophysiological evidence for vestibular activation of the guinea pig hippocampus. Neuroreport 2000; 11: 1443-1447.
• 9 Dieterich M, Bense S, Lutz S, Drzezga A, Stephan T, Bartenstein P, Brandt T. Dominance for vestibular cortical function in the non-dominant hemisphere. Cereb Cortex 2003; 13: 994-1007.
• 10 Dieterich M, Brandt T. Functional brain imaging of peripheral and central vestibular disorders. Brain 2008; 131: 2538-2552.
• 11 Gavrilov VV, Wiener SI, Berthoz A. Enhanced hippocampal theta EEG during whole body rotations in awake restrained rats. Neurosci Lett 1995; 197: 239-241.
• 12 Ghaem O, Mellet E, Crivello F, Tzourio N, Mazoyer B, Berthoz A, Denis M. Mental navigation along memorized routes activates the hippocampus, precuneus, and insula. Neuroreport 1997; 08: 739-744.
• 13 Halmagyi GM, Curthoys IS. A clinical sign of canal paresis. Arch Neurol 1988; 45: 737-739.
• 14 Hartley T, Maguire EA, Spiers HJ, Burgess N. The well-worn route and the path less traveled: distinct neural bases of route following and wayfinding in humans. Neuron 2003; 37: 877-888.
• 15 Hopkins DA. Neuroanatomy of Head Direction Cell Circuits. In: Wiener SI, Taube JS. (eds.). Head direction cells and the neural mechanisms of spatial orientation. Cambridge/London: MIT Press; 2005
• 16 Hufner K, Hamilton DA, Kalla R, Stephan T, Glasauer S, Ma J, Bruning R, Markowitsch HJ, Labudda K, Schichor C, Strupp M, Brandt T. Spatial memory and hippocampal volume in humans with unilateral vestibular deafferentation. Hippocampus 2007; 17: 471.
• 17 Stephan T, Hamilton DA. et al. Gray-Matter Atrophy after Chronic Complete Unilateral Vestibular Deafferentation. Ann NY Acad Sci 2009; 1164: 383-5.
• 18 Jahn K, Deutschlander A, Stephan T, Strupp M, Wiesmann M, Brandt T. Brain activation patterns during imagined stance and locomotion in functional magnetic resonance imaging. Neuroimage 2004; 22: 1722-1731.
• 19 Kessels RP, de Haan EH, Kappelle LJ, Postma A. Varieties of human spatial memory: a meta-analysis on the effects of hippocampal lesions. Brain Res Brain Res Rev 2001; 35: 295-303.
• 20 Maguire EA. Hippocampal involvement in human topographical memory: evidence from functional imaging. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci 1997; 352: 1475-1480.
• 21 Maguire EA, Burgess N, Donnett JG, Frackowiak RS, Frith CD, O’Keefe J. Knowing where and getting there: a human navigation network. Science 1998; 280: 921-924.
• 22 Maguire EA, Burke T, Phillips J, Staunton H. Topographical disorientation following unilateral temporal lobe lesions in humans. Neuropsychologia 1996; 34: 993-1001.
• 23 Maguire EA, Gadian DG, Johnsrude IS, Good CD, Ashburner J, Frackowiak RS, Frith CD. Navigationrelated structural change in the hippocampi of taxi drivers. Proc Natl Acad Sci USA 2000; 97: 4398-403.
• 24 Maguire EA, Valentine ER, Wilding JM, Kapur N. Routes to remembering: the brains behind superior memory. Nat Neurosci 2003; 06: 90-95.
• 25 Manns JR, Hopkins RO, Squire LR. Semantic memory and the human hippocampus. Neuron 2003; 38: 127-133.
• 26 O’Mara SM, Rolls ET, Berthoz A, Kesner RP. Neurons responding to whole-body motion in the primate hippocampus. J Neurosci 1994; 14: 6511-6523.
• 27 Ris L, Godaux E. Neuronal activity in the vestibular nuclei after contralateral or bilateral labyrinthectomy in the alert guinea pig. J Neurophysiol 1998; 80: 2352-2367.
• 28 Russell NA, Horii A, Smith PF, Darlington CL, Bilkey DK. Long-term effects of permanent vestibular lesions on hippocampal spatial firing. J Neurosci 2003; 23: 6490-6498.
• 29 Schautzer F, Hamilton D, Kalla R, Strupp M, Brandt T. Spatial memory deficits in patients with chronic bilateral vestibular failure. Ann N Y Acad Sci 2003; 1004: 316-324.
• 30 Scoville WB, Milner B. Loss of recent memory after bilateral hippocampal lesions. J Neurol Neurosurg Psychiatry 1957; 20: 11-21.
• 31 Smith ML, Milner B. The role of the right hippocampus in the recall of spatial location. Neuropsychologia 1981; 19: 781-793.
• 32 Smith PF. Vestibular-hippocampal interactions. Hippocampus 1997; 07: 465-471.
• 33 Smith PF, Horii A, Russell N, Bilkey DK, Zheng Y, Liu P, Kerr DS, Darlington CL. The effects of vestibular lesions on hippocampal function in rats. Prog Neurobiol 2005; 75: 391-405.
• 34 Smith PF, Zheng Y, Horii A, Darlington CL. Does vestibular damage cause cognitive dysfunction in humans?. J Vestib Res 2005; 15: 1-9.
• 35 Spiers HJ, Burgess N, Maguire EA, Baxendale SA, Hartley T, Thompson PJ, O’Keefe J. Unilateral temporal lobectomy patients show lateralized topographical and episodic memory deficits in a virtual town. Brain 2001; 124: 2476-2489.
• 36 Squire LR, Zola SM. Episodic memory, semantic memory, and amnesia. Hippocampus 1998; 08: 205-211.
• 37 Suzuki M, Kitano H, Ito R, Kitanishi T, Yazawa Y, Ogawa T, Shiino A, Kitajima K. Cortical and subcortical vestibular response to caloric stimulation detected by functional magnetic resonance imaging. Brain Res Cogn Brain Res 2001; 12: 441-449.
• 38 Vitte E, Derosier C, Caritu Y, Berthoz A, Hasboun D, Soulie D. Activation of the hippocampal formation by vestibular stimulation: a functional magnetic resonance imaging study. Exp Brain Res 1996; 112: 523-526.
• 39 Winter B, Breitenstein C, Mooren FC, Voelker K, Fobker M, Lechtermann A, Krueger K, Fromme A, Korsukewitz C, Floel A, Knecht S. High impact running improves learning. Neurobiol Learn Mem 2007; 87: 597-609.
• 40 Zheng Y, Kerr DS, Darlington CL, Smith PF. Unilateral inner ear damage results in lasting changes in hippocampal CA1 field potentials in vitro. Hippocampus 2003; 13: 873-878.
• 41 Zingler VC, Cnyrim C, Jahn K, Weintz E, Fernbacher J, Frenzel C, Brandt T, Strupp M. Causative factors and epidemiology of bilateral vestibulopathy in 255 patients. Ann Neurol 2007; 61: 524-532.
• 42 Zingler VC, Weintz E, Jahn K, Mike A, Huppert D, Rettinger N, Brandt T, Strupp M. Follow-up of vestibular function in bilateral vestibulopathy. J Neurol Neurosurg Psychiatry 2008; 79: 284-288.