CC BY-NC-ND 4.0 · Rev Bras Ginecol Obstet 2016; 38(12): 593-599
DOI: 10.1055/s-0036-1597694
Original Article
Thieme-Revinter Publicações Ltda Rio de Janeiro, Brazil

Activity of the aqueous extract of Schinus terebinthifolius Raddi on strains of the Candida genus

Atividade do extrato aquoso de Schinus terebinthifolius Raddi sobre cepas do gênero Candida
Kátia Andrea de Menezes Torres
1   Santa Casa de Sao Paulo School of Medical Sciences, São Paulo, SP, Brazil
,
Sônia Maria Rolim Rosa Lima
2   Department of Gynecology and Obstetrics, School of Medical Sciences, Santa Casa de São Paulo, São Paulo, SP, Brazil
,
Suely Mitoi Ykko Ueda
3   School of Medical Sciences, Department of Pathological Sciences, Santa Casa de São Paulo, São Paulo, Brazil
› Author Affiliations
Further Information

Publication History

27 April 2016

01 November 2016

Publication Date:
30 December 2016 (online)

Abstract

Objectives To evaluate the antifungal susceptibility profile of the aqueous extract of the bark of Schinus terebinthifolius Raddi against the strains of the genus Candida.

Methods By using the disk diffusion method, 50 samples of the genus Candida (Candida albicans; Candida krusei; Candida glabrata; and Candida tropicalis), isolated from patients receiving treatment at Hospital Santa Casa de Misericórdia de São Paulo, and 1 American Type Culture Collection (ATCC) sample of each species were tested against: the isolated aqueous extract of the bark of Schinus terebinthifolius Raddi, isolated nystatin, and the association of nystatin and the aqueous extract of Schinus terebinthifolius Raddi.

Results There were no significant differences regarding the different strains of Candida tested. In the presence of the aqueous extract of Schinus terebinthifolius Raddi, no inhibition halo was visible. Isolated nystatin formed an inhibition halo measuring respectively 18.50 mm and 19.50 mm for the Candida albicans species and the others referred to as non-Candida albicans (Candida krusei; Candida glabrata; and Candida tropicalis). The association of nystatin and the aqueous extract of Schinus terebinthifolius Raddi resulted in inhibition halos measuring 14.25 mm and 16.50 mm respectively. The comparisons of these results are statistically significant (p < 0,001).

Conclusion The aqueous extract of Schinus terebinthifolius Raddi showed no antifungal activity in vitro against the strains tested, whereas the association of nystatin and the aqueous extract of Schinus terebinthifolius Raddi caused a decrease in the inhibition halo when compared with isolated nystatin.

Resumo

Objetivos Avaliar o perfil de susceptibilidade antifúngica do extrato aquoso das cascas de Schinus terebinthifolius Raddi frente às cepas do gênero Candida.

Métodos Por meio do método de difusão em disco, 50 amostras do gênero Candida (Candida albicans, Candida krusei, Candida glabrata e Candida tropicalis) provenientes de pacientes do Hospital da Santa Casa de Misericórdia de São Paulo, e 1 amostra American Type Culture Collection (ATCC) de cada espécie foram testadas frente ao extrato aquoso das cascas de Schinus terebinthifolius Raddi isolado, nistatina isolada, e a associação da nistatina ao extrato aquoso de Schinus terebinthifolius Raddi.

Resultados Não houve diferenças significantes em relação às diferentes espécies de cepas de Candida testadas. O extrato aquoso de Schinus terebinthifolius Raddi não formou halo de inibição. A nistatina isolada formou halo de inibição de 18,50 mm e 19,50 mm respectivamente para as espécies Candida albicans e as demais nomeadas como não Candida albicans (Candida krusei, Candida glabrata e Candida tropicalis). A associação da nistatina ao extrato aquoso de Schinus terebinthifolius Raddi resultou no halo de inibição de 14,25 mm e 16,50 mm respectivamente, sendo que as comparações destes resultados são estatisticamente significantes (p < 0,001).

Conclusão O extrato aquoso de Schinus terebinthifolius Raddi não demonstrou propriedade antifúngica in vitro frente às cepas testadas, e a associação da nistatina ao extrato aquoso de Schinus terebinthifolius Raddi causou a diminuição do halo de inibição quando comparado à nistatina isolada.

 
  • References

  • 1 Obisesan OJ, Olowe OA, Taiwo SS. Phenotypic detection of genitourinary candidiasis among sexually transmitted disease clinic attendees in Ladoke Akintola University Teaching Hospital, Osogbo, Nigeria. J Environ Public Health 2015; 2015: 401340
  • 2 Hedayati MT, Taheri Z, Galinimoghadam T, Aghili SR, Yazdani Cherati J, Mosayebi E. Isolation of different species of Candida in patients with vulvovaginal candidiasis from sari, iran. Jundishapur J Microbiol 2015; 8 (04) e15992
  • 3 Wang FJ, Zhang D, Liu ZH, Wu WX, Bai HH, Dong HY. Species distribution and in vitro antifungal susceptibility of vulvovaginal candida isolates in China. Chin Med J (Engl) 2016; 129 (10) 1161-1165
  • 4 Glehn EA, Rodrigues GP. Antifungigrama para comprovar o potencial de ação dos extratos vegetais hidroglicólicos sobre Candida sp. (Berkhout). Rev Bras Plant Med 2012; 14 (03) 435-438
  • 5 Silva CdeB, Guterres SS, Weisheimer V, Schapoval EE. Antifungal activity of the lemongrass oil and citral against Candida spp. Braz J Infect Dis 2008; 12 (01) 63-66
  • 6 Vandeputte P, Ferrari S, Coste AT. Antifungal resistance and new strategies to control fungal infections. Int J Microbiol 2012; 2012: 713687
  • 7 Korolkovas A, Burckhalter JH. Química farmacêutica. São Paulo: Guanabara: Koogan; 1988. . Agentes anti-sépticos, antifúngicos e antibacterianos; p. 522–46.
  • 8 Dias MF, Bernardes-Filho F, Quaresma-Santos MV, Amorim AG, Schechtman RC, Azulay DR. Treatment of superficial mycoses: review. Part II. An Bras Dermatol 2013; 88 (06) 937-944
  • 9 Spampinato C, Leonardi D. Candida infections, causes, targets, and resistance mechanisms: traditional and alternative antifungal agents. BioMed Res Int 2013; 2013: 204237
  • 10 Sheppard D, Lampiris HW. Fármacos antifúngicos. In: Katzung BG. , editor. Farmacologia: básica e clínica. 9a ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan; 2006: 663-9
  • 11 de Castro RD, de Souza TM, Bezerra LM, Ferreira GL, Costa EM, Cavalcanti AL. Antifungal activity and mode of action of thymol and its synergism with nystatin against Candida species involved with infections in the oral cavity: an in vitro study. BMC Complement Altern Med 2015; 15: 417
  • 12 Savastano C, de Oliveira Silva E, Gonçalves LL, Nery JM, Silva NC, Dias AL. Candida glabrata among Candida spp. from environmental health practitioners of a Brazilian Hospital. Braz J Microbiol 2016; 47 (02) 367-372
  • 13 Lyu X, Zhao C, Yan ZM, Hua H. Efficacy of nystatin for the treatment of oral candidiasis: a systematic review and meta-analysis. Drug Des Devel Ther 2016; 10: 1161-1171
  • 14 Freires IA, Alves LA, Jovito VC, Castro RD. Atividade antifúngica de Schinus Terebinthifolius (Aroeira) sobre cepas do gênero Candida. Rev Odontol Bras Central 2011; 20 (52) 41-45
  • 15 Santos ACA, Rossato M, Serafini LA. , et al. Efeito fungicida dos óleos essenciais de Schinus molle L. e Schinus terebinthifolius Raddi, Anacardiaceae, do Rio Grande do Sul. Rev Bras Farmacogn 2010; 20 (02) 154-159
  • 16 Ceruks M, Romoff P, Favero OA, Lago JH. Constituíntes fenólicos polares de Schinus terebinthifolius Raddi (Anacardiaceae). Quim Nova 2007; 30 (03) 597-599
  • 17 Sartorelli P, Santana JS, Guadagnin RC. , et al. In vitro trypanocidal evaluation of pinane derivatives from essential oils of ripe fruits from Schinus terebinthifolius Raddi (Anacardiaceae). Quim Nova 2012; 35 (04) 743-747
  • 18 Brasil. Ministério da Saúde. Sistema Único de Saúde. RENISUS. MS elabora Relação de Plantas Medicinais de Interesse ao SUS. Brasília (DF): Ministério da Saúde; 2009
  • 19 Marques LC, Souza CM, Madureira MT, Tada HU, Siani AC. Política nacional de fitoterápicos e plantas medicinais: concepções do setor produtivo. Rev Fitos 2007; 3 (03) 7-13
  • 20 Brasil. Ministério da Saúde. Secretaria de Atenção à Saúde. Departamento de Atenção Básica [Internet]. Práticas integrativas e complementares: plantas medicinais e fitoterapia na Atenção Básica. Brasília (DF): Ministério da Saúde; 2012 [citado 2016 Abr 7]. Disponível em: http://189.28.128.100/dab/docs/publicacoes/geral/miolo_CAP_31.pdf
  • 21 Brasil. Ministério da Saúde. Secretaria de Atenção à Saúde. Departamento de Atenção Básica. PNPIC: política nacional de práticas integrativas e complementares no SUS: atitude de ampliação de acesso. 2a ed. Brasília (DF): Ministério da Saúde; 2013
  • 22 Brasil. Ministério da Saúde. Agência Nacional de Vigilância Sanitária [Internet]. Formulário nacional da farmacopeia brasileira. 2a ed. Brasília (DF): Anvisa; 2012 [citado 2016 Abr 7]. Disponível em: http://www.anvisa.gov.br/hotsite/farmacopeiabrasileira/arquivos/2012/FNFB%202_Revisao_2_COFAR_setembro_2012_atual.pdf
  • 23 Brasil. Ministério da Saúde. Conselho Nacional de Saúde. Portaria N° 1.102, de 12 de maio de 2010. Constitui Comissão técnica e multidisciplinar de elaboração e atualização da relação nacional de plantas medicinais e fitoterápicos - COMAFITO. Brasília (DF): Ministério da Saúde; 2010
  • 24 Gilbert B, Favoreto R. Schinus terebinthifolius Raddi. Rev Fitos 2011; 6 (01) 43-56
  • 25 Amorim MM, Santos LC. Treatment of bacterial vaginosis with Schinus terebinthifolius Raddi vaginal gel: a randomized controlled trial. Rev Bras Ginecol Obstet 2003; 25 (02) 95-102
  • 26 Leite SR, Amorim MM, Sereno PF, Leite TN, Ferreira JA, Ximenes RA. Randomized clinical trial comparing the efficacy of the vaginal use of metronidazole with a Brazilian pepper tree (Schinus) extract for the treatment of bacterial vaginosis. Braz J Med Biol Res 2011; 44 (03) 245-252
  • 27 Lopes CM, Hime LF. Aspectos legais dos fitomedicamentos e produtos afins. In: Lima SMRR, organizador. Fitomedicamentos na prática médica. São Paulo: Atheneu; 2012: 15-51
  • 28 Martinez Guerra MJ, Lopez Barreiro M, Morejon Rodrígues Z, Rubalcaba Y. Actividad antimicrobiana de un extracto fluido al 80% de Schinus terebinthifolius Raddi (copal). Rev Cubana Plant Med 2000; 5 (01) 23-25
  • 29 Schmourlo G, Mendonça-Filho RR, Alviano CS, Costa SS. Screening of antifungal agents using ethanol precipitation and bioautography of medicinal and food plants. J Ethnopharmacol 2005; 96 (03) 563-568
  • 30 Johann S, Pizzolatti MG, Donnici CL, Resende MA. Antifungal properties of plants used in Brazilian traditional medicine against clinically relevant fungal pathogens. Braz J Microbiol 2007; 38 (04) 632-637
  • 31 Pereira EM, Gomes RT, Freire NR, Aguiar EG, Brandão Md, Santos VR. In vitro antimicrobial activity of Brazilian medicinal plant extracts against pathogenic microorganisms of interest to dentistry. Planta Med 2011; 77 (04) 401-404
  • 32 Alves LA, Freires IdeA, de Souza TM, de Castro RD. In vitro activity of Schinus terebinthifolius (Brazilian pepper tree) on Candida tropicalis growth and cell wall formation. Acta Odontol Latinoam 2012; 25 (03) 287-292
  • 33 Alves LA, Freires IdeA, Pereira TM, de Souza A, Lima EdeO, de Castro RD. Effect of Schinus terebinthifolius on Candida albicans growth kinetics, cell wall formation and micromorphology. Acta Odontol Scand 2013; 71 (3-4): 965-971
  • 34 Martínez MJ, Alonso González N, Betancourt Badell J. Actividad antimicrobiana del Schinus terebinthifolius Raddi (copal). Rev Cubana Plant Med 1996; 1 (03) 37-39
  • 35 Degáspari CH, Waszczynskyj N, Prado MR. Atividade antimicrobiana de Schinus terebinthifolius Raddi. Cienc Agrotec 2005; 29 (03) 617-622
  • 36 Lima MR, Ximenes EC, Luna JS, Sant'Ana AE. The antibiotic activity of some Brazilian medicinal plants. Rev Bras Farmacogn 2006; 16 (03) 300-306
  • 37 Miot HA. Tamanho da amostra em estudos clínicos e experimentais. J Vasc Bras 2011; 10 (04) 275-278
  • 38 National Committee for Clinical Laboratory Standards. Method for antifungal disk diffusion susceptibility testing of yeasts; approved guideline. Wayne: NCCLS; 2004
  • 39 Clinical and Laboratory Standards Institute. M44–A2: method for antifungal disk diffusion susceptibility testing of yeasts; approved guideline. 2nd ed. Wayne: CLSI; 2009
  • 40 Centro de Controle e Produtos para Diagnósticos (CECON). Bula dos discos de antifúngicos nistatina. São Paulo: CECON; 2014
  • 41 Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais. Assessoria de Comunicação EPAMIG pesquisa, produção de plantas medicinais para aplicação no SUS. Jornal Dia de Campo [Internet]. 2012 Fev 17 [citado 2016 Abr 7]. Disponível em: http://www.diadecampo.com.br/zpublisher/materias/Materia.asp?id=26083&secao=Not%EDcias
  • 42 Lorenzi HC, Matos FJA. Plantas medicinais no Brasil: nativas e exóticas. Nova Odessa 2002; 1-576
  • 43 Brasil. Ministério da Saúde. Secretaria de Ciência, Tecnologia e Insumos Estratégicos. Departamento de Assistências Farmacêuticas e Insumos Estratégicos [Internet]. Programa Nacional de Plantas Medicinais e Fitoterápicos. Brasília (DF): Ministério da Saúde; 2009 [citado 2016 Abr 7]. (Série C. Projetos, Programas e Relatórios). Disponível em: http://www.unifal-mg.edu.br/hpmed/files/Programa%20nacional%20de%20%20plantas_ medicinais.pdf
  • 44 Gazzaneo LR, de Lucena RF, de Albuquerque UP. Knowledge and use of medicinal plants by local specialists in an region of Atlantic Forest in the state of Pernambuco (Northeastern Brazil). J Ethnobiol Ethnomed 2005; 1: 9
  • 45 Velázquez E, Tournier HA, Mordujovich de Buschiazzo P, Saavedra G, Schinella GR. Antioxidant activity of Paraguayan plant extracts. Fitoterapia 2003; 74 (1-2): 91-97
  • 46 Queires LC, Fauvel-Lafètve F, Terry S. , et al. Polyphenols purified from the Brazilian aroeira plant (Schinus terebinthifolius, Raddi) induce apoptotic and autophagic cell death of DU145 cells. Anticancer Res 2006; 26 (1A): 379-387
  • 47 de Melo Júnior EJ, Raposo MJ, Lisboa Neto JA, Diniz MF, Marcelino Júnior CA, Sant'Ana AE. Medicinal plants in the healing of dry socket in rats: microbiological and microscopic analysis. Phytomedicine 2002; 9 (02) 109-116
  • 48 Ostrosky EA, Mizumoto MK, Lima ME, Kaneko TM, Nishikawa SO, Freitas BR. Métodos para avaliação da atividade antimicrobiana e determinação da concentração mínima inibitória (CMI) de plantas medicinais. Rev Bras Farm 2008; 18 (02) 301-307
  • 49 Perea S, Patterson TF. Antifungal resistance in pathogenic fungi. Clin Infect Dis 2002; 35 (09) 1073-1080
  • 50 Dos Santos MR, Da Silva JH, Caxito ML. Brief review on the medical uses and antimicrobial activity of different parts of Schinus terebinthifolius Raddi. Int J Pharm Pharm Sci 2015; 7 (12) 1-7